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Apoptosis is not only pivotal for development, but also for pathogen defence in multicellular organisms. Although numerous intracellular pathogens are known to interfere with the host’s apoptotic machinery to overcome this defence, its importance for host-parasite coevolution has been neglected. We conducted three inoculation experiments to investigate in the apoptotic respond during infection with the intracellular gut pathogen Nosema ceranae, which is considered as potential global threat to the honeybee (Apis mellifera) and other bee pollinators, in sensitive and tolerant honeybees. To explore apoptotic processes in the gut epithelium, we visualised apoptotic cells using TUNEL assays and measured the relative expression levels of subset of candidate genes involved in the apoptotic machinery using qPCR. Our results suggest that N. ceranae reduces apoptosis in sensitive honeybees by enhancing inhibitor of apoptosis protein-(iap)-2 gene transcription. Interestingly, this seems not be the case in Nosema tolerant honeybees. We propose that these tolerant honeybees are able to escape the manipulation of apoptosis by N. ceranae, which may have evolved a mechanism to regulate an anti-apoptotic gene as key adaptation for improved host invasion.

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Global pollinators, like honeybees, are declining in abundance and diversity, which can adversely affect natural ecosystems and agriculture. Therefore, we tested the current hypotheses describing honeybee losses as a multifactorial syndrome, by investigating integrative effects of an infectious organism and an insecticide on honeybee health. We demonstrated that the interaction between the microsporidia Nosema and a neonicotinoid (imidacloprid) significantly weakened honeybees. In the short term, the combination of both agents caused the highest individual mortality rates and energetic stress. By quantifying the strength of immunity at both the individual and social levels, we showed that neither the haemocyte number nor the phenoloxidase activity of individuals was affected by the different treatments. However, the activity of glucose oxidase, enabling bees to sterilize colony and brood food, was significantly decreased only by the combination of both factors compared with control, Nosema or imidacloprid groups, suggesting a synergistic interaction and in the long term a higher susceptibility of the colony to pathogens. This provides the first evidences that interaction between an infectious organism and a chemical can also threaten pollinators, interactions that are widely used to eliminate insect pests in integrative pest management.

pesticide, détoxification, apis mellifera, parasite intestinal, colonie d'abeilles, système immunitaire, Veterinary medicine and animal Health, nosema apis, and Médecine vétérinaire et santé animal

Nosema ceranae is an emergent parasite of the honey bee Apis mellifera. In some regions it has been found to be the main reason for bee mortality, while in others it is suspected of weakening honey bee colonies by interacting with other environmental stressors. In the context of worldwide colony losses, we focus our research on the study of N. ceranae, with the hypothesis that this parasite is able to induce behavioral changes in bees through physiological modifications, which could alter social organization and cause colony death. Given this hypothesis, the program of study falls into three areas; (i) N. ceranae effects on colony social organization, (ii) molecular mechanisms of N. ceranae infection underlying observed effects, and (iii) differences in virulence of N. ceranae strains which could explain the diversity of parasite effects. We obtained three main results. First, we observed modifications in honey bee social structure after infection. This mechanism under pheromone control, would reduce parasite transmission within the colony and increase the lifespan of healthy bees. These changes may contribute to colony survival as part of a mechanism of social immunity. Second, we found two mechanisms whereby the pathogen affects the physiology of bee midgut epithelium that could lead to host mortality: oxidative stress and the inhibition of cellular renewal. Finally, our results suggest that certain host and environmental conditions increase the probability that N. ceranae will cause bee mortality. In conclusion, N. ceranae has the potential to cause bee death, however at colony level bees might counteract infection through, for example, social immunity mechanisms; although, overall honey bee response to infection would depend on characteristics of the host in combination with environmental conditions. Worldwide colony losses phenomenon have highlighted the fragility of the “honey bee colony – environment” system. The study of each factor involve in this system, including parasites, pesticides, environmental changes and beekeeping practices, is essential to better understand all of the interactions that maintain the ecological balance of honey bee colonies.
Efectos de Nosema ceranae (Microsporidia) sobre la salud de la abeja doméstica Apis mellifera L. Cambios fisiológicos y comportamentales.Nosema ceranae es un parásito emergente de Apis mellifera. En algunas regiones ha sido señalado como la causa principal de la mortalidad de abejas, mientras que en otras, su presencia debilitaría las colonias a través de la interacción con otros factores de presión del medioambiente. En el marco de la pérdida de colonias a nivel mundial, enfocamos nuestra investigación al estudio de los efectos de N. ceranae basándonos en la hipótesis que dicho parásito es capaz de inducir cambios en el comportamiento de las abejas a través de modificaciones fisiológicas, dichos cambios podrían alterar la organización social y causar la muerte de la colonia. Dada esta hipótesis, el programa de estudio comprendió tres áreas, (i) efectos de N. ceranae en la organización social de la colonia, (ii) mecanismos moleculares que originan los efectos observados en las abejas infectadas, y (iii) diferencias en la virulencia de cepas de N. ceranae que podrían explicar la diversidad de efectos del parásito. Distinguimos tres resultados principales. Primero, la modificación de la estructura social de las abejas debido a la infección. Dichos cambios podrían contribuir a la sobrevivencia de la colonia como parte de un mecanismo de inmunidad social. Este mecanismo, bajo control feromonal, permitiría reducir la transmisión del parásito dentro de la colonia y aumentar la duración de la vida de las abejas sanas. Segundo, la puesta en evidencia de dos mecanismos patológicos que afectan la fisiología del epitelio intestinal y que podrían causar la muerte de la abeja: estrés oxidativo y la inhibición de la renovación celular. Tercero, nuestros resultados sugieren que ciertas características del hospedero y condiciones del medio ambiente amentarían la probabilidad de que N. ceranae cause la muerte. En conclusión, N. ceranae tiene el potencial de causar la muerte de las abejas, sin embargo, a nivel de colonia estas podrían contrarrestar la infección, por ejemplo, por medio de mecanismos de inmunidad social, no obstante, la respuesta general a la infección dependería de las características del hospedero en combinación con las condiciones del medio ambiente. El fenómeno mundial de pérdida de colonias ha sacado a la luz la fragilidad del sistema “colonia – medio ambiente”. El estudio de cada uno de los factores que forman parte de este sistema, tales como: parásitos, pesticidas, cambios ambientales y prácticas apícolas, es esencial para la comprensión de todas las interacciones que mantienen el equilibrio ecológico de las colonias de abejas.
Nosema ceranae est un parasite émergeant d’Apis mellifera décrit dans certaines régions comme la cause majeure de la mortalité des abeilles. Dans d’autres cas, il est soupçonné d’affaiblir les colonies par l’interaction avec d’autres facteurs de pression de l’environnement. Dans le cadre du phénomène global de la mortalité des abeilles, nous avons orienté nos recherches vers l’étude des effets N. ceranae, en faisant l’hypothèse que ce parasite est capable d’induire des changements comportementaux chez A. mellifera dus à des altérations physiologiques, ce qui pourrait éventuellement perturber l’organisation sociale et aboutir à la mort de la colonie. Etant donné cette hypothèse, trois domaines d’étude ont été inclus dans notre recherche, (i) les effets de N. ceranae sur l’organisation sociale de la colonie, (ii) les mécanismes moléculaires à la base des effets chez les abeilles parasitées, et (iii) les différences en virulence d’isolats de N. ceranae ce qui pourrait expliquer la variation des effets du parasite chez l’abeille. Nous avons obtenu trois résultats majeurs. D’abord, nous avons constaté des modifications dans la structure sociale des abeilles après l’infection. Ces changements sembleraient contribuer à la survie de la colonie constituant probablement un mécanisme d’immunité sociale. Ce mécanisme géré par un signal phéromonal, permettrait de diminuer la transmission du parasite au sein de la colonie et prolonger la survie des abeilles saines. Ensuite, nous avons mis en évidence des effets sur la physiologie de l’intestin de l’abeille qui pourraient causer sa mort : l’induction du stress oxydatif et l’inhibition du renouvellement cellulaire de l’épithélium. Finalement, nos résultats suggèrent que certaines caractéristiques de l’hôte et conditions environnementales augmenteraient la probabilité de N. ceranae d’induire la mort. En conclusion, N. ceranae a le potentiel de causer la mort des abeilles, cependant, la colonie pourrait contrer l’infection, par exemple, par de mécanismes d’immunité sociale. Or la réponse générale à l’infection dépendrait des caractéristiques de l’hôte en combinaison avec les conditions de l’environnement. Le phénomène d’effondrement de colonies à l’échelle mondiale a mis en évidence la fragilité du système colonie d’abeilles – environnement. L’étude de chaque facteur participant au système, entre autres, parasites, pesticides, changements dans l’environnement, pratiques apicoles, est essentielle pour une meilleure compréhension de toutes les interactions qui maintiennent l’équilibre écologique des colonies.

HONEYBEE, PATHOLOGY, MIDGUT, TRANSCRIPTOME, MICROARRAY, ENZYME ACTIVITY, OXIDATIVE STRESS, TISSUE DEGENERATION, HISTOLOGY, APIS MELLIFRA, APIDAE, APIFORMES, HYMENOPTERA, NOSEMA CERANAE, MICROSPORIDIA, BIOLOGIE MOLECULAIRE, HISTOLOGIE, abeille domestique, PUCE ADN, GLUTATHIONE-S-TRANSFERASE, DEGENERATION, intestin, activité enzymatique, pathologie, stress oxydant, pathologie animale, and tissu

The microsporidium Nosema ceranae is a newly prevalent parasite of the European honey bee (Apis mellifera). Although this parasite is presently spreading across the world into its novel host, the mechanisms by it which affects the bees and how bees respond are not well understood. We therefore performed an extensive characterization of the parasite effects at the molecular level by using genetic and biochemical tools. The transcriptome modifications at the midgut level were characterized seven days post-infection with tiling microarrays. Then we tested the bee midgut response to infection by measuring activity of antioxidant and detoxification enzymes (superoxide dismutases, glutathione peroxidases, glutathione reductase, and glutathione-S-transferase). At the gene-expression level, the bee midgut responded to N. ceranae infection by an increase in oxidative stress concurrent with the generation of antioxidant enzymes, defense and protective response specifically observed in the gut of mammals and insects. However, at the enzymatic level, the protective response was not confirmed, with only glutathione-S-transferase exhibiting a higher activity in infected bees. The oxidative stress was associated with a higher transcription of sugar transporter in the gut. Finally, a dramatic effect of the microsporidia infection was the inhibition of genes involved in the homeostasis and renewal of intestinal tissues (Wnt signaling pathway), a phenomenon that was confirmed at the histological level. This tissue degeneration and prevention of gut epithelium renewal may explain early bee death. In conclusion, our integrated approach not only gives new insights into the pathological effects of N. ceranae and the bee gut response, but also demonstrate that the honey bee gut is an interesting model system for studying host defense responses

phéromone mandibulaire, reine d'abeille, vitellogenine, corps gras, énergie, parasite, Invertebrate Zoology, fertilité, Zoologie des invertébrés, longévité, and apidae

Nosema ceranae, a microsporidian parasite originally described in the Asian honey bee Apis cerana, has recently been found to be cross-infective and to also parasitize the European honey bee Apis mellifera. Since this discovery, many studies have attempted to characterize the impact of this parasite in A. mellifera honey bees. Nosema species can infect all colony members, workers, drones and queens, but the pathological effects of this microsporidium has been mainly investigated in workers, despite the prime importance of the queen, who monopolizes the reproduction and regulates the cohesion of the society via pheromones. We therefore analyzed the impact of N. ceranae on queen physiology. We found that infection by N. ceranae did not affect the fat body content (an indicator of energy stores) but did alter the vitellogenin titer (an indicator of fertility and longevity), the total antioxidant capacity and the queen mandibular pheromones, which surprisingly were all significantly increased in Nosema-infected queens. Thus, such physiological changes may impact queen health, leading to changes in pheromone production, that could explain Nosema-induced supersedure (queen replacement)

néonicotinoïde, synergie, nosema, glucose oxydase, APIS MELLIFERA, HYMENOPTERA, ABEILLE DOMESTIQUE, SANTE, MICROSPORIDIE, IMIDACLOPRIDE, STRESS ENERGETIQUE, IMMUNITE INDIVIDUELLE, IMMUNITE DE LA COLONIE, IPM, insecticide, lutte intégrée, and mortalité

néonicotinoïde, intéraction, dose sublétale, parasite, insecticide, HONEYBEE, SOCIAL INSECT, IMIDACLOPRID, NEONICOTINOID, SUBLETHAL DOSE, APIS MELLIFERA, APIDAE, APIFORMES, HYMENOPTERA, NOSEMA, abeille domestique, IMIDACLOPRIDE, and insecte social

Face aux importantes pertes des colonies d’abeilles domestiques qui n’ont pas d’explicationconcluante, l’hypothèse de l’interaction entre différents facteurs comme les pesticides et lesparasites semble être la plus vraisemblable prenant en compte l’exposition des abeilles dans leurmilieu naturel non seulement à un facteur mais au plusieurs contraintes à la fois.Dans ce contexte, l’objectif a été l’étude des effets de l’interaction entre l’insecticideimidaclopride et les microsporidies Nosema spp. chez l’abeille, notamment les conséquences sur lamortalité, la consommation journalière de sirop et la charge de spores.La première partie de cette recherche a permis la sélection d’une dose de spores de Nosemaspp. de 2x105 spores/abeille qui assure la survie pendant les premières étapes de vie mais avec undéveloppement précoce de spores. Dans un second temps deux expériences ont été conduites, lapremière a permis d’évaluer la mortalité et la consommation de sirop de trois doses d’imidaclopride(0,7, 7 et 70 μg/kg) seules et en combinaison avec Nosema spp. La seconde expérience a permis lamesure de la charge de spores notamment de la dose 7 μg/kg en combinaison avec Nosema spp.Toutes les expérimentations ont été conduites sur des abeilles naissantes dans des conditions delaboratoire.On a constaté des effets de l’interaction entre l’imidaclopride et Nosema spp. chez l’abeille,en relation avec l’augmentation de la mortalité et de la consommation de nourriture. D’autre part,on a pu envisager que l’imidaclopride a un impact négatif sur la germination des spores ce qui peutavoir une influence sur la charge de spores, un sujet qui doit être étudié plus approfondi. Lesmécanismes qui sont à la base des effets observés sont encore inconnus, c’est pourquoi, ces facteurssont en cours d’analyse afin de mieux comprendre l’origine des effets de l’interaction entrel’imidaclopride et Nosema spp. chez l’abeille.